東陽始置縣名漢寧縣，三國時，因吳屬地域騷亂不安，其東南尤甚；吳王孫休征召許德為征南將軍，以鎮守縣白峰關，爾后吳國安寧，遂改漢寧縣為吳寧縣。
隋開皇九年（公元58），廢吳寧縣，唐垂拱二年（公元686）將廢縣吳寧故地新置東陽縣后，吳寧縣做鎮名。
2001年12月29日鎮名移用為街道名。
宋咸平四年（1001）稱昇蘇鄉。
清宣統二年（1910）屬城廂鎮。
1929年屬東陽第一區。
1932年為迎暉鎮、雙峴鎮、瞻婺鎮、通江鎮、南屏鄉、西峴鄉（祥竹），隸屬第一區。
1935年5月31日改設吳寧東南鎮，西北鎮。
1944年11月東南鎮、西北鎮合并復置吳寧鎮。
1951年7月改為縣直屬鎮。
1952年12月25日改稱吳寧區。
1955年6月7日復稱吳寧鎮。
1956年3月8日西峴村劃歸盧宅鄉。
1958年9月改稱城關公社吳寧管理區。
1959年6月3日復稱吳寧鎮。
1961年4月23日盧宅管理區西峴生產隊劃入。
1966年12月2日改稱城關鎮。
1968年6月11日稱城關鎮革命委員會。
1980年7月12日再次復稱吳寧鎮。
1985年3月29日盧宅鄉并入。
1987年1月1日亭塘鄉、白云鄉、塘西鄉并入。
1992年槐堂鄉、羅屏鄉、南溪鄉并入。
2001年12月29日撤鎮設立吳寧街道；劃出塘西、羅屏及馮家樓居委會歸城東街道；劃出亭塘及高園下、蟾院、榮躍3個居委會歸江北街道；劃出白云歸白云街道；劃出槐堂、南溪村歸南市街道。
2004年10月，市政府東政發〔2004〕80號批復吳寧街道，一、撤銷南山居、五聯居、一都許居、四聯居、孫村居、東方居建制，組建荷塘社區。
二、撤銷蔣橋頭居、成家里居、井頭后居、三和居建制，組建興平社區。
由10個居委會合并為荷塘、興平2個社區，加上2002年10月建立的9個社區，共11個社區居委會。